在第三季中，暗影猎人克莱尔与迪恩发现圣杯拥有改写现实的力量，却引来天堂地狱的联手追捕。迪恩被恶魔附身，克莱尔为救兄弟深入地狱，与路西法展开交易。与此同时，先知凯文破译预言，揭露圣杯的真正用途是重启创世。三人组穿越平行世界，带回天使军团，最终在废弃教堂展开决战。克莱尔以血祭封印圣杯，迪恩用信仰击退黑暗，但代价是凯文被抹去存在。季末，兄弟俩站在废墟上，暗影猎人的传说仍在继续。
